Leoninen kaupunkia määrittelevän Leoninen muurin rakennutti paavi Leo IV sen jälkeen, kun Muslimiryöstäjät ryöstivät vanhan Pietarinkirkon vuonna 846. Se rakennettiin vuosina 848-852 ainoana Rooman muurien jatkeena, ja kolmen kilometrin mittainen muuri ympäröi Vatikaanin kukkulan ensimmäistä kertaa sen historiassa. Leo III oli aloittanut työt keskeytyksettä, mutta levottomuudet kaupungissa olivat keskeyttäneet työt, ja roomalaiset purkivat aloitetut osat ja käyttivät niitä yksityisissä rakennuksissa. Paavi Leo IV käytti kiinteistötyöntekijöitään, ympäröivän maaseudun asukkaita, Ostian meritaistelun jälkeen vuonna 849 vangittuja Saraseeneja ja keisarillisen Frankkilahjoituksen rahoitusta rakentaakseen muurin, joka kulki U-muotoisena Joentörmältä Hadrianuksen mausoleumista, joka pian tunnetaan nimellä Castel Sant ’ Angelo, ylös Vatikaanin kukkulan rinteitä, jotka ympäröivät basilikaa ja laskeutuvat jälleen jokeen. Muuraus oli rakennettu tuffista ja laatoituksesta, neljäkymmentä metriä korkea, ja siinä oli 44 vahvaa tornia bowshotin välein. Massiivinen pyöreä torni, joka yhä kruunaa Vatikaanin kukkulan, on saanut alkunsa tästä rakennuskampanjasta.
kolme uutta porttia mahdollisti pääsyn vasta saarrettuun Borgoon. Kaksi niistä oli muurissa, joka johti takaisin Castel Sant ’ Angelosta: pieni postern-portti linnoitetun mausoleumin takana, nimeltään Posterula S. Angeli ja myöhemmin sen läheisyydestä Castello, Porta Castelli, ja suurempi, pääportti, jonka kautta keisarit kulkivat, lähellä Pyhän peregrinon kirkkoa, nimeltään Porta Peregrini, myöhemmin Porta S. Petri. Kolmas portti avasi Leoninen kaupungin Trasteveren rionelle. Festivaali juhlisti wallingin virallista valmistumista 27. kesäkuuta 852.
lisäksi Tiberjoen varrelle rakennettiin ketjutorneja torjumaan saraseenien hyökkäyksiä vesitse.
vuonna 1083 kieltäydyttyään kruunaamasta Henrik IV: tä seuraavaksi Pyhän saksalais-roomalaisen keisarikunnan keisariksi paavi Gregorius VII huomasi joutuneensa piiritetyksi Leoninen kaupungissa. Henrikin vallattua kaupungin Gregorius pakeni Castel Sant ’ Angeloon. Gregorius piti Leoninen kaupungin menetystä nälänhädän ja välinpitämättömyyden eikä niinkään ”Henrikin miesten rohkeuden”ansiona.
myöhemmin toteutettiin laajempi kiertäminen paavi Pius IV: n (hallitsi 1559-1565) aikana, jolloin Leon muuri murtui paikoitellen. Muureissa oli avattu vielä kolme porttia.
vuonna 1870, kun Italian kuningaskunnan sotajoukot valtasivat Rooman ja kukistivat sen, mitä Paavivaltioista oli jäljellä, Italian hallitus aikoi antaa paavin pitää Leoninen kaupungin pienenä jäännöksenä Paavivaltiona. Paavi Pius IX ei kuitenkaan suostunut tähän järjestelyyn, ja näin syntyi 59 vuoden pattitilanne, kun Paavit olivat ”vankeja Vatikaanissa”, joka ratkaistiin vuonna 1929 Lateraanisopimuksella, joka tunnusti Vatikaanivaltion suvereniteetin ja itsenäisyyden.