Leonine-muren, der definerer Leonine City, blev bygget af Pave Leo IV efter fyringen af muslimske raiders af gamle Peterskirken i 846. Bygget fra 848 til 852 som den eneste udvidelse, der nogensinde er lavet til Roms mure, omkransede denne tre kilometer lange mur fuldstændigt Vatikanets bakke for første gang i sin historie. En abortiv start var foretaget af Leo III, men forstyrrelser i byen havde suspenderet arbejdet, og romerne demonterede de sektioner, der var begyndt, og brugte dem i private konstruktioner. Pave Leo IV brugte sine ejendomsarbejdere, indbyggere fra det omkringliggende landskab, saracener fanget efter søslaget ved Ostia i 849 og finansiering fra en kejserlig frankisk donation til at konstruere muren, der løb i en omsluttende U-form fra flodbredden ved Hadrians Mausoleum, snart kendt som Castel Sant ‘ Angelo, op ad skråningerne af Vatikanet bakke omkranser basilikaen og ned igen til floden. Væggen blev konstrueret af tuff og flisebelægning, fyrre meter høj, med 44 stærke tårne med bueskudintervaller. Det massive runde hjørnetårn, der stadig Kroner Vatikanhøjen, har sin oprindelse i denne byggekampagne.
tre nye porte gav adgang til den nyligt lukkede Borgo. To var i den murstrækning, der førte tilbage fra Castel Sant ‘ Angelo: en lille posternport bag det befæstede Mausoleum, kaldet Posterula S. Angeli og senere, fra dens nærhed til Castello, Porta Castelli, og en større, hovedporten, gennem hvilken kejsere passerede, nær kirken St. Peregrino, kaldet Porta Peregrini, senere Porta S. Petri. En tredje port åbnede Leonine City til rione of Trastevere. En festival fejrede den officielle færdiggørelse af muren den 27.juni 852.
derudover blev kædetårne bygget langs Tiber-floden for at afvise Saracen-angreb med vand.
i 1083, efter at have nægtet at krone Henry IV som den næste hellige romerske kejser, Pave Gregor VII befandt sig under belejring i Leonine City. Efter at Henry tog byen, flygtede Gregory til Castel Sant ‘ Angelo. Gregory tilskrev tabet af Leonine City til hungersnød og uagtsomhed og ikke så meget til “Henrys mænds mod”.
senere blev der foretaget mere omfattende omgåelse under pave Pius IV (regerede 1559-1565), da Leo ‘ s vægge blev brudt steder. Yderligere tre porte var blevet åbnet i væggene.
i 1870, da de militære styrker i Kongeriget Italien erobrede Rom og væltede det, der var tilbage af de pavelige stater, havde den italienske regering til hensigt at give paven mulighed for at beholde Leonine City som en lille rest pavelig stat. Imidlertid ville Pave Pius ikke acceptere denne ordning, og der var således en 59-årig standoff, da paverne var en “fange i Vatikanet”, afgjort i 1929 ved Lateran-traktaten, der anerkendte Vatikanstatens suverænitet og uafhængighed.