Zidul leonin, care definește orașul leonin, a fost construit de Papa Leon al IV-lea în urma prădării de către atacatorii musulmani a Bazilicii vechi Sfântul Petru în 846. Construit între 848 și 852 ca singura extensie făcută vreodată la zidurile Romei, acest zid de trei kilometri a înconjurat complet Dealul Vaticanului pentru prima dată în istoria sa. Un început avortat fusese făcut de Leon al III-lea, dar tulburările din oraș au suspendat lucrările, iar romanii au demontat secțiunile care fuseseră începute și le-au folosit în construcții private. Papa Leon al IV-lea și-a folosit muncitorii moșiei, locuitori din mediul rural înconjurător, sarazini capturați după bătălia maritimă de la Ostia în 849 și finanțarea dintr-o donație imperială francă, pentru a construi zidul, care se întindea într-o formă de U închisă de pe malul râului la Mausoleul lui Hadrian, care va fi în curând cunoscut sub numele de Castel Sant ‘ Angelo, pe versanții dealului Vaticanului care înconjoară Bazilica și coboară din nou spre râu. Zidăria a fost construită din tuf și tigla, înălțime de patruzeci de metri, cu 44 de turnuri puternice la intervale de aruncare. Turnul masiv de colț rotund care încununează încă Dealul Vaticanului își are originile în această campanie de construcție.
trei porți noi au dat acces la Borgo nou închis. Două se aflau în porțiunea de zid care ducea înapoi de la Castelul Sant ‘ Angelo: o mică poartă posternă în spatele mausoleului fortificat, numită Posterula S. Angeli și mai târziu, din apropierea sa de Castello, Porta Castelli, și una mai mare, poarta principală prin care au trecut împărații, lângă Biserica Sf.Peregrino, numită Porta Peregrini, mai târziu Porta S. Petri. O a treia poartă a deschis orașul leonin către rione din Trastevere. Un festival a sărbătorit finalizarea oficială a zidurilor, 27 iunie 852.
în plus, au fost construite turnuri cu lanțuri de-a lungul râului Tibru pentru a respinge atacurile sarazinilor cu apă.
în 1083, după ce a refuzat să-l încoroneze pe Henric al IV-lea ca următorul împărat al Sfântului Roman, Papa Grigore al VII-lea s-a trezit sub asediu în orașul leonin. După ce Henric a cucerit orașul, Grigorie a fugit la Castelul Sant ‘ Angelo. Grigorie a atribuit pierderea orașului leonin foametei și neglijenței și nu atât „curajului oamenilor lui Henry”.
mai târziu, eludarea mai extinsă a fost efectuată sub Papa Pius al IV-lea (a domnit 1559-1565), când zidul lui Leo a fost rupt pe alocuri. Alte trei porți fuseseră deschise în ziduri.
în 1870, când forțele militare ale Regatului Italiei au capturat Roma, răsturnând ceea ce a mai rămas din Statele Papale, guvernul Italian intenționa să permită Papei să păstreze orașul leonin ca o mică rămășiță a Statului Papal. Cu toate acestea, Papa Pius al IX-lea nu ar fi de acord cu acest aranjament și, prin urmare, a existat un impas de 59 de ani, când papii erau „prizonieri în Vatican”, stabilit în 1929 de Tratatul Lateran, care a recunoscut suveranitatea și independența Vaticanului.