de Leonine Wall, som definierar Leonine City, konstruerades av påven Leo IV efter plundring av muslimska raiders av gamla Peterskyrkan 846. Byggd från 848 till 852 som den enda förlängningen som någonsin gjorts till Roms murar, omringade denna tre kilometer långa mur helt Vatikankullen för första gången i sin historia. En abortiv start hade gjorts av Leo III, men störningar i staden hade avbrutit arbetet, och romarna demonterade de sektioner som hade påbörjats och använt dem i privata konstruktioner. Påven Leo IV använde sina fastighetsarbetare, invånare från den omgivande landsbygden, saracener fångade efter sjöslaget vid Ostia år 849 och finansiering från en kejserlig frankisk donation för att bygga väggen, som sprang i en omslutande U-form från flodstranden vid Hadrians Mausoleum, snart känd som Castel Sant ’ Angelo, uppför sluttningarna av Vatikankullen som omger basilikan och faller igen till floden. Väggen konstruerades av tuff och kakel, fyrtio meter hög, med 44 starka torn med bowshot-intervall. Det massiva runda hörntornet som fortfarande kronar Vatikanens kulle har sitt ursprung i denna byggkampanj.
tre nya portar gav tillgång till den nyligen slutna Borgo. Två var i väggsträckan som ledde tillbaka från Castel Sant ’ Angelo: en liten posternport bakom det befästa Mausoleet, kallat Posterula S. Angeli och senare, från dess närhet till Castello, Porta Castelli och en större, huvudporten genom vilken kejsare passerade, nära Kyrkan St.Peregrino, kallad Porta Peregrini, senare Porta S. Petri. En tredje Grind öppnade Leonine City till rione Of Trastevere. En festival firade den officiella avslutningen av walling, 27 juni 852.
dessutom byggdes kedjetorn längs Tiberfloden för att avvärja Saracen-angrepp med vatten.
år 1083, efter att ha vägrat att kröna Henry IV som nästa heliga romerska kejsare, befann sig påven Gregorius VII sig under belägring inom Leonine City. Efter att Henry tog staden flydde Gregory till Castel Sant ’ Angelo. Gregory tillskrev förlusten av Leonine City till hungersnöd och vårdslöshet och inte så mycket till ”Henrys Mäns mod”.
senare genomfördes mer omfattande kringgående under påven Pius IV (regerade 1559-1565), när Leos murning bröts på platser. Ytterligare tre portar hade öppnats i väggarna.
år 1870, när de militära styrkorna i Konungariket Italien erövrade Rom och störtade det som var kvar av de påvliga Staterna, avsåg den italienska regeringen att låta påven behålla Leoninstaden som en liten kvarleva påvlig stat. Påven Pius IX skulle emellertid inte gå med på det arrangemanget, och därmed fanns det en 59-årig avstängning, när påven var en ”fånge i Vatikanen”, bosatte sig 1929 av Lateranfördraget, som erkände Vatikanstatens suveränitet och oberoende.