Il Muro leonino, che definisce la Città Leonina, fu costruito da Papa Leone IV in seguito al saccheggio da parte dei predoni musulmani della Vecchia Basilica di San Pietro nell ‘ 846. Costruita dall ‘848 all’ 852 come unica estensione mai realizzata alle mura di Roma, questa cinta muraria di tre chilometri circondava completamente il Colle Vaticano per la prima volta nella sua storia. Un inizio abortito era stato fatto da Leone III, ma i disordini nella città avevano sospeso i lavori, ei Romani smantellarono le sezioni che erano state iniziate e le usarono in costruzioni private. Papa Leone IV usò i suoi operai, abitanti della campagna circostante, i saraceni catturati dopo la battaglia navale di Ostia nell ‘ 849 e il finanziamento di una donazione imperiale franca, per costruire il muro, che correva a forma di U che racchiudeva la riva del fiume al Mausoleo di Adriano, presto noto come Castel Sant’Angelo, sulle pendici del Colle Vaticano che circondava la basilica e scendeva di nuovo al fiume. Il muro è stato costruito in tufo e piastrelle, quaranta piedi di altezza, con 44 torri forti a intervalli di tiro con l’arco. La massiccia torre circolare che ancora oggi corona il colle Vaticano ha le sue origini in questa campagna di costruzione.
Tre nuove porte davano accesso al Borgo appena recintato. Due erano nel tratto di mura che riconducevano dal Castel Sant’Angelo: una piccola porta postern dietro il Mausoleo fortificato, detta Posterula S. Angeli e più tardi, dalla sua vicinanza al Castello, la Porta Castelli, e una più grande, la porta principale attraverso la quale passavano gli imperatori, vicino alla chiesa di San Peregrino, chiamata Porta Peregrini, poi Porta S. Petri. Una terza porta apriva la Città Leonina al rione di Trastevere. Un festival ha celebrato il completamento ufficiale del walling, 27 giugno 852.
Inoltre, lungo il Tevere furono costruite torri a catena per respingere gli assalti saraceni con l’acqua.
Nel 1083, dopo aver rifiutato di incoronare Enrico IV come prossimo imperatore del Sacro Romano Impero, Papa Gregorio VII si trovò sotto assedio all’interno della città leonina. Dopo che Enrico prese la città, Gregorio fuggì a Castel Sant’Angelo. Gregorio attribuì la perdita della città leonina alla carestia e alla negligenza e non tanto al “coraggio degli uomini di Enrico”.
Più tardi, più estesa circumvallazione è stata effettuata sotto papa Pio IV (regnato 1559-1565), quando Leo murature è stato rotto in alcuni punti. Altre tre porte erano state aperte nelle mura.
Nel 1870, quando le forze militari del Regno d’Italia conquistarono Roma, rovesciando ciò che restava dello Stato Pontificio, il governo italiano intendeva consentire al papa di mantenere la Città leonina come un piccolo residuo dello Stato Pontificio. Tuttavia, Papa Pio IX non acconsentì a tale accordo, e quindi ci fu una situazione di stallo di 59 anni, quando i Papi erano un “prigioniero in Vaticano”, risolta nel 1929 dal Trattato lateranense, che riconobbe la sovranità e l’indipendenza della Città del Vaticano.