de leonine muur, die Leonine stad definieert, werd gebouwd door Paus Leo IV na de plundering door Islamitische plunderaars van de Oude Sint-Pietersbasiliek in 846. Gebouwd van 848 tot 852 als de enige uitbreiding ooit gemaakt aan de muren van Rome, deze drie kilometer muur volledig omcirkeld de Vaticaanse heuvel voor het eerst in zijn geschiedenis. Een mislukte start was gemaakt door Leo III, maar verstoringen in de stad hadden het werk opgeschort, en de Romeinen ontmantelden de secties die waren begonnen en gebruikten ze in particuliere constructies. Paus Leo IV gebruikte zijn landgoed arbeiders, inwoners van het omliggende platteland, Saracenen gevangen genomen na de zeeslag van Ostia in 849 en financiering van een keizerlijke Frankische donatie, om de muur te bouwen, die liep in een omsloten U-vorm van de rivieroever bij Hadrianus Mausoleum, binnenkort bekend als het Castel Sant ‘ Angelo, de hellingen van de Vaticaanse heuvel rondom de basiliek en weer afdaalt naar de rivier. De muur was gebouwd van tufsteen en tegels, veertig voet hoog, met 44 sterke torens op boogschiet intervallen. De massieve ronde hoektoren die nog steeds de Vaticaanse heuvel kroont, heeft zijn oorsprong in deze bouwcampagne.
drie nieuwe poorten gaven toegang tot de nieuw ingesloten Borgo. Twee waren in het stuk van de muur die terug leidde van het Castel Sant ‘ Angelo: een kleine postn poort achter het versterkte Mausoleum, genaamd de Posterula S. Angeli en later, uit de nabijheid van het Castello, de Porta Castelli, en een grotere, de belangrijkste poort waardoor keizers voorbij, in de buurt van de kerk van St.Peregrino, genaamd de Porta Peregrini, later de Porta S. Petri. Een derde poort opende de Leonine stad aan de rione van Trastevere. Een festival vierde de officiële voltooiing van de muur, 27 juni 852.
daarnaast werden langs de rivier de Tiber kettingtorens gebouwd om aanvallen van Saracenen door water af te weren.In 1083, nadat paus Gregorius VII weigerde Hendrik IV te kronen als de volgende keizer van het Heilige Roomse Rijk, werd hij belegerd in de stad Leonine. Nadat Hendrik de stad had ingenomen, vluchtte Gregorius naar Castel Sant ‘ Angelo. Gregorius schreef het verlies van de Leonine stad toe aan hongersnood en nalatigheid en niet zozeer aan “de moed van Henry ’s mannen”.
Later werd onder Paus Pius IV (regeerde 1559-1565) een uitgebreidere ombouw uitgevoerd, toen de muren van Leo op sommige plaatsen werden gebroken. Drie andere poorten waren geopend in de muren.In 1870, toen de strijdkrachten van het Koninkrijk Italië Rome veroverden en wat er nog over was van de Pauselijke Staten omverwerkten, wilde de Italiaanse regering de paus toestaan de stad Leonine als een klein overblijfsel van de Pauselijke staat te behouden. Paus Pius IX zou echter niet akkoord gaan met die regeling, en dus was er een impasse van 59 jaar, toen de pausen een “gevangene in het Vaticaan” waren, die in 1929 werd geregeld door het Verdrag van Lateranen, dat de soevereiniteit en onafhankelijkheid van Vaticaanstad erkende.