Um zu untersuchen, wie sich Wechselwirkungen zwischen zwei eng verwandten Nachtigallenarten auf ihre phänotypische Evolution auswirken, analysierten wir morphologische Variationsmuster in allopatrischen und sympatrischen Populationen beider Arten. Unsere Analyse ergab zwei Hauptmuster morphologischer Veränderungen. Erstens haben Nachtigallen in der Gesamtkörpergröße (wie in PC1 widergespiegelt) in Sympatrie konvergiert. Zweitens divergierten Nachtigallen in der relativen Scheingröße im Vergleich zur Körpergröße (wie in PC3 widergespiegelt) in der Sympatrie. Diese Divergenz war asymmetrisch und wurde hauptsächlich durch eine erhöhte Scheingröße bei L. megarhynchos verursacht. Eine genauere Analyse der morphologischen Variation entlang geografischer Gradienten ergab, dass die Konvergenz der Gesamtkörpergröße hauptsächlich durch die Zunahme der Körpergröße mit zunehmendem Breitengrad verursacht wurde (Abbildung 3), ein Phänomen, das als Bergmann-Regel bekannt ist . Interspezifische Wechselwirkungen hatten keinen signifikanten Einfluss auf die Konvergenz der Körpergröße (Tabelle 3). Andererseits trugen interspezifische Wechselwirkungen auch nach Kontrolle der Auswirkungen geografischer Gradienten signifikant zur Divergenz der relativen Rechnungsgröße bei (Tabelle 3). Im Folgenden argumentieren wir, dass die beobachtete Divergenz der relativen Schnabelgröße höchstwahrscheinlich durch den interspezifischen Wettbewerb um Nahrungsressourcen verursacht wird, und diskutieren, wie diese Verschiebung des ökologischen Charakters die Artbildung bei Nachtigallen erleichtern könnte.
Evidence for ecological character displacement in nightingales
Schluter & McPhail fasste sechs Kriterien für den Nachweis des Auftretens ökologischer Charakterverschiebungen zusammen. (1) Das Muster sollte nicht zufällig auftreten. (2) Die Standorte der Sympatrie und Allopatrie sollten sich in Bezug auf Nahrung, Klima oder andere Umweltmerkmale, die den Phänotyp beeinflussen, nicht stark unterscheiden. (3) Morphologische Unterschiede sollten Unterschiede in der Ressourcennutzung widerspiegeln. (4) Für den Wettbewerb müssen unabhängige Nachweise vorliegen. (5) Diese Unterschiede sollten sich aus tatsächlichen evolutionären Verschiebungen ergeben, nicht aus der voreingenommenen Kolonisierung und dem Aussterben von Individuen ähnlicher Größe. (6) Phänotypische Unterschiede sollten eine genetische Grundlage haben. Die Erfüllung all dieser Kriterien ist in der Regel recht schwierig, und es gibt überraschend wenige Studien, in denen alternative Erklärungen für die sympatrische Divergenz ausgeschlossen wurden und der interspezifische Wettbewerb um Nahrungsressourcen als ursächlicher Mechanismus nachgewiesen wurde . In dieser Studie sammeln wir Beweise, die mindestens teilweise vier dieser Kriterien erfüllen (2-5).
Die Charakterverschiebung wird typischerweise als größerer morphologischer Unterschied zwischen den Arten in der Sympatrie als in der Allopatrie nachgewiesen. Ein solches Muster kann jedoch auch dann auftreten, wenn sich die Sympatrie- und Allopatrie-Standorte in den den Phänotyp beeinflussenden Umweltmerkmalen unterscheiden (Kriterium 2). Dies wird häufig durch Umweltgradienten über Artenbereiche hinweg verursacht. Unser Untersuchungsgebiet liegt in Mitteleuropa, für das Südwest-Nordost-Klimagradienten charakteristisch sind. Wir haben versucht, die Auswirkungen von Umweltgradienten und interspezifischen Wechselwirkungen zu entwirren, indem wir geografische Variablen (Breitengrad und Längengrad) in statistische Modelle einbeziehen. Dieser Ansatz beseitigt die Auswirkungen geografischer Gradienten in alle Richtungen. Wir fanden heraus, dass die interspezifischen Wechselwirkungen signifikant zu den verstärkten Unterschieden in der Bill-Morphologie in der Sympatrie beitragen, selbst wenn die Auswirkungen von Umweltgradienten kontrolliert wurden. Es ist daher unwahrscheinlich, dass die beobachteten Veränderungen in der Bill-Morphologie durch unterschiedliche Umweltmerkmale oder durch unterschiedliche Nahrungsvorräte in sympatrischen und allopatrischen Regionen verursacht werden.
Wenn phänotypische Unterschiede in sympatrischen Populationen durch ökologische Charakterverschiebung verursacht werden, sollten sie Unterschiede in der Ressourcennutzung widerspiegeln (Kriterium 3). Die Schnabelmorphologie ist im Allgemeinen eng mit der Ressourcennutzung bei Vögeln verbunden und bestimmt die Art und Größe des Futters sowie die Fütterungsstrategien . Dies gilt sehr wahrscheinlich auch für Nachtigallen. Obwohl beide Nachtigallenarten im Allgemeinen eine ähnliche Ernährung haben – sie ernähren sich von kleinen wirbellosen Tieren am Boden in dichter Strauchvegetation -, ist es möglich, dass sich bei der Sympatrie geringfügige Unterschiede in der Ernährung zwischen den Arten entwickelt haben. Diese Unterschiede könnten entweder durch eine Trennung ihrer Nahrungsnischen an Orten, an denen beide Arten gleichzeitig vorkommen, oder durch unterschiedliche Nahrungsvorräte in verschiedenen Mikrohabitaten verursacht werden . Gebiete von L. luscinia neigen dazu, in feuchteren Gebieten in der Region der Sympatrie aufzutreten, während L. Megarhynchos tritt häufiger an trockeneren Orten auf, wahrscheinlich aufgrund der Verdrängung durch die Konkurrenz . Darüber hinaus beobachtete Stadie bei Sympatrie leicht unterschiedliche Fütterungsstrategien der beiden Arten. Während L. megarhynchos sich fast ausschließlich am Boden ernährte, konnte L. luscinia fliegende Insekten fangen und wurde häufiger beim Laublesen beobachtet. Diese Beobachtungen legen nahe, dass sowohl die Nischentrennung innerhalb desselben Lebensraums als auch die Habitatsegregation in sympatrischen Nachtigallenpopulationen auftreten und zur Divergenz der Schnabelgröße bei der Sympatrie beitragen könnten.
Die Morphologie von Singvögeln könnte auch durch Songeigenschaften wie Frequenz, harmonischen Inhalt und zeitliche Strukturierung beeinflusst werden . Eine alternative Erklärung für die Differenzierung der Schnabelgröße bei Nachtigallen wäre daher eine Änderung des Gesangs in der Sympatrie. Eine solche Veränderung könnte beispielsweise durch Selektion gegen maladaptive Hybridisierung vorangetrieben werden, ein Phänomen, das als reproduktive Charakterverschiebung oder -verstärkung bekannt ist. Dies wurde in afrikanischen Tinker Birds dokumentiert . Eine solche Erklärung ist in dieser Studie jedoch unwahrscheinlich, da bei sympatrischen Nachtigallenpopulationen eher eine Konvergenz als eine Divergenz auftritt . Darüber hinaus wird die Liedkonvergenz bei Nachtigallen durch eine Liedänderung bei L. luscinia verursacht, nicht jedoch bei L. megarhynchos, im Gegensatz zu dem Muster, das wir in der Bill-Morphologie beobachtet haben.
Unabhängige Beweise für den Wettbewerb zwischen Arten müssen nachgewiesen werden, um überzeugende Argumente für die Verschiebung des ökologischen Charakters zu liefern (Kriterium 4). Beide Nachtigallenarten haben sehr ähnliche Lebensraumanforderungen und zeigen interspezifische Territorialität in der Sympatrie . Darüber hinaus haben Wiedergabeexperimente gezeigt, dass Männer beider Arten aggressiv auf heterospezifische Lieder in Sympatrie reagieren . Dies deutet darauf hin, dass bei den beiden Nachtigallenarten ein interspezifischer Wettbewerb um Ressourcen besteht. Die Rolle der interspezifischen Konkurrenz bei der Divergenz der Schnabelgröße bei Nachtigallen wird auch durch die beobachtete Asymmetrie der morphologischen Veränderung in unseren Daten gestützt. Asymmetrische Charakterverschiebung wird erwartet, wenn eine Art bei interspezifischen Interaktionen höhere Kosten erleidet; Diese Art sollte mehr divergieren als die anderen Arten . In diesem Studiensystem ist L. megarhynchos der schwächere Konkurrent, wie vier Beobachtungen nahelegen. Erstens hat L. megarhynchos im Vergleich zu L. luscinia eine kleinere Körpergröße . Zweitens zeigt L. megarhynchos eine partielle Habitatverschiebung in der Sympatrie . Drittens reagiert L. megarhynchos weniger aggressiv auf das heterospezifische Lied als L. luscinia . Viertens bewegt sich die Zone der Sympatrie langsam in südwestlicher Richtung in Richtung des Gebiets von L. megarhynchos, was das Ergebnis der Dominanz von L. luscinia im interspezifischen Wettbewerb sein könnte . Entsprechend der geringeren Wettbewerbsfähigkeit von L. megarhynchos zeigt diese Art eine signifikante Verschiebung der Schnabelgröße zwischen Sympatrie und Allopatrie, während sich die Schnabelgröße von L. luscinia zwischen den Regionen nicht unterscheidet. Dieses Ergebnis steht im Einklang mit der Idee, dass die interspezifische Konkurrenz die Differenzierung der Schnabelgröße bei Nachtigallen antreibt.
Schließlich sollte die Charakterverschiebung aus einer echten evolutionären Verschiebung resultieren, nicht aus einer voreingenommenen Kolonisierung und Ausrottung ähnlich großer Individuen (Kriterium 5). Zum Beispiel ist es möglich, dass sympatrische Regionen bevorzugt von L. megarhynchos mit großen Rechnungen kolonisiert wurden oder dass L. megarhynchos mit kleinen Rechnungen in Sympatry aus anderen Gründen als der kompetitiv vermittelten Selektion ausgestorben sind. Wir haben diese Frage beantwortet, indem wir die Verteilungen der Bill-Größenwerte (wie sie sich in PC3-Residuen nach Entfernung der Auswirkungen von Breitengrad und Längengrad widerspiegeln) in sympatrischen und allopatrischen Populationen innerhalb derselben Art verglichen haben. Wir fanden heraus, dass der Nicht-Ausreißer-Bereich der Bill-Größenwerte für die sympatrische Population von L. megarhynchos über den Nicht-Ausreißer-Bereich hinausgeht, der für die allopatrische Population derselben Spezies beobachtet wurde (Abbildung 5). Dies deutet darauf hin, dass die beobachtete Zunahme der Bill-Größe in der sympatrischen Population von L. Megarhynchos wird durch die In-situ-Evolution eines neuartigen Phänotyps verursacht und stellt somit eher eine echte evolutionäre Verschiebung als eine voreingenommene Kolonisierung und Ausrottung von Individuen mit bestimmten Phänotypen dar.
Diese Beobachtungen legen nahe, dass die Verschiebung des ökologischen Charakters wahrscheinlich der kausale Mechanismus ist, der morphologischen Unterschieden zwischen sympatrischen Populationen der beiden Nachtigallenarten zugrunde liegt. Nichtsdestotrotz müssen noch einige Fragen angegangen werden, um direktere Beweise für die Verschiebung des ökologischen Charakters zu liefern. Zunächst sollte die beobachtete Divergenz in der Schnabelmorphologie an zusätzlichen unabhängigen Populationen nachgewiesen werden, um die Möglichkeit auszuschließen, dass das Muster zufällig verursacht wird (Kriterium 1). Zweitens sollte ein direkter Zusammenhang zwischen der Rechnungsgröße und den Lebensmittelpräferenzen hergestellt werden (Kriterium 3). Drittens sollte der Zusammenhang zwischen der Bill-Größe und dem Grad der interspezifischen Konkurrenz in sympatrischen Populationen nachgewiesen werden (Kriterium 4). Schließlich muss noch gezeigt werden, dass die Divergenz der sympatrischen Populationen genetisch bedingt ist (Kriterium 6), obwohl einige nicht-genetische Veränderungen auch ökologische Charakterverschiebungen widerspiegeln können, wie unten diskutiert.
Ökologische Charakterverschiebung angesichts des Genflusses: Ergebnis natürlicher Selektion oder phänotypischer Plastizität?
Ökologische Charakterverschiebung wurde oft als ein Ereignis nach der Speziation angesehen, das nach Abschluss der reproduktiven Isolation zwischen beginnenden Arten auftritt . Bei Arten, bei denen Hybridisierung üblich ist, kann der interspezifische Genfluss die ökologische Differenzierung behindern. In dieser Studie fanden wir heraus, dass mindestens 3% der sympatrischen Nachtigallen Hybriden darstellen. Darüber hinaus wurde der Genfluss zwischen den Arten an mehreren Loci dokumentiert . Dies wirft die Frage auf, wie die morphologische Divergenz in sympatrischen Nachtigallenpopulationen erhalten bleibt und warum sie nicht durch den interspezifischen Genfluss gelöscht wird.
Eine mögliche Erklärung ist einfach, dass die natürliche Selektion einen stärkeren Einfluss auf die Allelfrequenzen an Loci hat, die für die Variabilität der Bill-Größe verantwortlich sind, als die Rate des interspezifischen Genflusses. Dies kann im Zusammenhang mit Modellen des Migrations-Selektions-Gleichgewichts betrachtet werden. Allele an Loci, die die Schnabelgröße steuern, werden eingeführt aufgrund des Genflusses von der Schwesterspezies und wird aufgrund der Selektion entfernt. Unter einer Reihe von vereinfachenden Annahmen ist die Gleichgewichtshäufigkeit (q) für ein dominantes schädliches Allel, das durch Migration mit der Rate m eingeführt und durch Auswahl der Größe s entfernt wurde, durch q = m / s gegeben. Bei Nachtigallen kann die meiste Hybridisierung nicht zum Genfluss führen, da F1-Weibchen steril sind . In unserer Studie war nur ein Vogel ein Hybrid der späteren Generation. Wenn wir dies als eine sehr grobe obere Schätzung des Genflusses betrachten (m = 0,01), dann wären 10% selektive Kosten (s = 0,1) ausreichend, um eingeführte Allele auf einer relativ niedrigen Frequenz (d. H. 10%) zu halten. Diese sehr grobe Berechnung soll nur veranschaulichen, dass der Grad des Genflusses so gering ist, dass eine starke Selektion immer noch unterschiedliche Allelfrequenzen für Merkmale von ökologischer Bedeutung aufrechterhalten kann.
Tatsächlich deuteten frühere Arbeiten darauf hin, dass diese Art der Selektion regelmäßig gegen Allele wirkt, die durch Migration zwischen diesen Arten eingeführt wurden . Diese Studie zeigte, dass die Introgression zwischen den Nachtigallenarten auf dem Z-Chromosom signifikant geringer ist als auf den Autosomen, was darauf hindeutet, dass die Selektion gegen falsch übereinstimmende Z-verknüpfte Loci wirkt . Indirekte Schätzungen der Gesamtmigrationsrate aus Mustern der DNA-Sequenzvariation, die unter einem Isolation-mit-Migration-Modell analysiert wurden, lagen in der Größenordnung von 10-7 , viele Größenordnungen niedriger als der Anteil der Hybride der späteren Generation (10-2) in dieser Studie beobachtet. Dieser große Unterschied deutet darauf hin, dass viele hybride Individuen möglicherweise nicht wesentlich zum Genfluss beitragen, vielleicht weil sie eine geringere Fitness haben. Wenn ja, dann könnte sogar eine schwache Selektion ausreichen, um die Entwicklung von Scheinformunterschieden in der Sympatrie voranzutreiben.
Warum breiten sich Allele, die in sympatrischen L. megarhynchos an Größe zunehmen, nicht in allopatrische Populationen aus? Eine mögliche Erklärung ist, dass eine größere Rechnung weniger optimal ist als der Phänotyp der Vorfahren vor der Verdrängung in der Allopatrie. In der Tat könnte die Charakterverschiebung eine „Best-of-a-Bad-Situation“ darstellen, da sie den interspezifischen Wettbewerb verringert, jedoch auf Kosten der Reduzierung anderer Fitnessparameter . Solche Fitness-Kompromisse können eine selektive Barriere für den Genfluss zwischen sympatrischen und allopatrischen Populationen darstellen, da Individuen aus beiden Populationen in der alternativen Population benachteiligt werden .
Phänotypische Plastizität könnte eine alternative Erklärung für die Aufrechterhaltung phänotypischer Unterschiede in Gegenwart von Genfluss liefern. Phänotypische Plastizität ist die Fähigkeit eines Organismus, seinen Phänotyp als Reaktion auf Umweltreize zu verändern . Da es sich um eine nicht genetische Reaktion handelt, sollte der interspezifische Genfluss die morphologischen Unterschiede, die durch phänotypische Plastizität verursacht werden, nicht beeinflussen. Neuere Erkenntnisse deuten darauf hin, dass phänotypische Plastizität in der Bill-Morphologie als Reaktion auf schlechte Bedingungen während der Entwicklung auftreten kann. Gil et al. haben gezeigt, dass Nestlinge des Spotless Starling (Sturnus unicolor) entwickeln größere Rechnungen und kleinere Körpergröße bei schlechten Fütterungsbedingungen. Die Größe der Nestlinge (insbesondere die Klaffbreite) ist eine wichtige Determinante für die Nahrungsverteilung unter den Nestlingen . Gil et al. so schlug vor, dass das Wachstum der Rechnung über das Wachstum der gesamten Körpergröße begünstigt werden könnte, wenn sich die Fütterungsbedingungen verschlechterten. Bei Nachtigallen könnte L. megarhynchos, der schwächere Konkurrent, in minderwertige Gebiete mit reduzierter Nahrungsverfügbarkeit an Orten gezwungen werden, an denen beide Arten gleichzeitig vorkommen. Ernährungsstress könnte dann zu einer erhöhten Schnabelgröße bei Nestlingen und bei Reife der erwachsenen Vögel führen.
Morphologische Unterschiede, die durch phänotypische Plastizität verursacht werden, werden traditionell nicht als Charakterverschiebung betrachtet, da sie keine genetische Grundlage haben (obwohl die Tendenz, verschiedene Phänotypen unter unterschiedlichen Umweltbedingungen zu exprimieren, genetisch bestimmt werden kann) und daher nicht vererbt werden kann (Kriterium 6). Interessante Ausnahmen stellen Fälle dar, in denen eine phänotypische Veränderung durch mütterlichen Effekt auf die nächste Generation übertragen wird . Neuere Studien weisen jedoch darauf hin, dass eine phänotypische Veränderung, wenn sie adaptiv ist (z. B. wenn sie zu einer Änderung der Lebensmittelauswahl führt, was wiederum die interspezifische Konkurrenz verringert), schließlich durch die Entwicklung genetischer Unterschiede durch einen Prozess stabilisiert werden kann bekannt als genetische Assimilation . Phänotypische Plastizität könnte somit die Entwicklung der Charakterverdrängung in Gegenwart von Genfluss erleichtern . Weitere Entwicklungsstudien von Nachtigallen, die mit minderwertigem und hochwertigem Futter aufgezogen wurden, sollten mehr Einblick in die näheren Mechanismen geben, die für die Divergenz der Schnabelgröße bei diesen Arten verantwortlich sind.