Pour étudier comment les interactions entre deux espèces de rossignols étroitement apparentées affectent leur évolution phénotypique, nous avons analysé les modèles de variation morphologique des populations allopatriques et sympatriques des deux espèces. Notre analyse a révélé deux principaux modèles de changement morphologique. Premièrement, les rossignols ont convergé dans la taille globale du corps (comme le reflète PC1) en sympatrie. Deuxièmement, la taille relative du bec des rossignols a divergé par rapport à la taille du corps (telle que reflétée dans PC3) en sympatrie. Cette divergence était asymétrique et était principalement causée par l’augmentation de la taille du bec chez L. megarhynchos. Une analyse plus approfondie de la variation morphologique le long des gradients géographiques a révélé que la convergence de la taille corporelle globale était principalement causée par l’augmentation de la taille corporelle avec l’augmentation de la latitude (Figure 3), un phénomène connu sous le nom de règle de Bergmann. Les interactions interspécifiques n’ont pas eu d’effet significatif sur la convergence de la taille corporelle (tableau 3). D’autre part, les interactions interspécifiques ont contribué de manière significative à la divergence de la taille relative du bec, même après avoir pris en compte les effets des gradients géographiques (tableau 3). Ci-dessous, nous soutenons que la divergence observée dans la taille relative du bec est probablement causée par la compétition interspécifique pour les ressources alimentaires et discutons de la façon dont ce déplacement des caractéristiques écologiques pourrait faciliter la spéciation chez les rossignols.
Preuves du déplacement des caractéristiques écologiques chez les rossignols
Schluter & McPhail a résumé six critères pour démontrer l’occurrence du déplacement des caractéristiques écologiques. (1) Le motif ne doit pas se produire par hasard. (2) Les sites de sympâtrie et d’allopâtrie ne devraient pas différer considérablement en termes de nourriture, de climat ou d’autres caractéristiques environnementales affectant le phénotype. (3) Les différences morphologiques devraient refléter les différences d’utilisation des ressources. (4) Il doit y avoir des preuves indépendantes de la concurrence. (5) Les différences accrues devraient résulter de changements évolutifs réels, et non de la colonisation et de l’extinction biaisées d’individus de taille similaire. (6) Les différences phénotypiques devraient avoir une base génétique. Répondre à tous ces critères est généralement assez difficile, et il y a étonnamment peu d’études où des explications alternatives pour la divergence sympatrique ont été exclues et la compétition interspécifique pour les ressources alimentaires a été prouvée comme un mécanisme causal. Dans cette étude, nous rassemblons des preuves qui satisfont au moins partiellement quatre de ces critères (2-5).
Le déplacement des caractères est généralement démontré comme une plus grande différence morphologique entre les espèces dans la sympatrie que dans l’allopatrie. Un tel schéma peut cependant également se produire si les sites de sympatrie et d’allopatrie diffèrent par des caractéristiques environnementales affectant le phénotype (critère 2). Cela est souvent causé par des gradients environnementaux entre les aires de répartition des espèces. Notre zone d’étude est située en Europe centrale, pour laquelle les gradients climatiques du sud-ouest au nord-est sont caractéristiques. Nous avons cherché à démêler les effets des gradients environnementaux et des interactions interspécifiques en incorporant des variables géographiques (latitude et longitude) dans des modèles statistiques. Cette approche supprime les effets des gradients géographiques dans toutes les directions. Nous avons constaté que les interactions interspécifiques contribuent de manière significative à l’augmentation des différences de morphologie du bec dans la sympatrie, même lorsque les effets des gradients environnementaux ont été contrôlés. Il est donc peu probable que les changements observés dans la morphologie du bec soient causés par des caractéristiques environnementales différentes ou par des approvisionnements alimentaires différents dans les régions sympatriques et allopatriques.
Si les différences phénotypiques des populations sympatriques sont causées par le déplacement des caractéristiques écologiques, elles devraient refléter les différences d’utilisation des ressources (critère 3). La morphologie du bec est généralement étroitement liée à l’utilisation des ressources chez les oiseaux et détermine le type et la taille de la nourriture ainsi que les stratégies d’alimentation. Cela est très probablement également vrai pour les rossignols. Bien que les deux espèces de rossignols aient un régime alimentaire similaire en général – elles se nourrissent de petits invertébrés au sol dans une végétation arbustive dense -, il est possible que des différences mineures de régime aient évolué entre les espèces en sympatrie. Ces différences pourraient être causées soit par une séparation de leurs niches d’alimentation dans des sites où les deux espèces cohabitent, soit par des réserves de nourriture différentes dans différents microhabitats. Les territoires de L. luscinia ont tendance à se trouver dans des sites plus humides de la région de sympatrie, tandis que L. luscinia est présent dans des zones plus humides. le mégarhynchos est plus fréquent dans des endroits plus secs, probablement en raison du déplacement par compétition d’interférence. De plus, Stadie a observé des stratégies d’alimentation légèrement différentes des deux espèces en sympatrie. Alors que L. megarhynchos se nourrissait presque exclusivement au sol, L. luscinia était capable d’attraper des insectes volants et on observait plus fréquemment le glanage du feuillage. Ces observations suggèrent que la séparation des niches dans le même habitat et la ségrégation de l’habitat se produisent dans les populations sympatriques de rossignols et pourraient contribuer à la divergence de la taille du bec dans la sympatrie.
La morphologie du bec chez les passereaux pourrait également être affectée par les caractéristiques du chant, telles que la fréquence, le contenu harmonique et la structure temporelle. Ainsi, une autre explication de la différenciation de la taille du bec chez les rossignols serait un changement de chant dans la sympatrie. Un tel changement pourrait être entraîné par exemple par la sélection contre l’hybridation inadaptée, un phénomène connu sous le nom de déplacement ou de renforcement des caractères reproducteurs. Cela a été documenté chez les oiseaux bricoleurs africains. Cependant, une telle explication est peu probable dans ce système d’étude puisque la convergence des chants plutôt que la divergence se produit dans les populations sympatriques de rossignols. De plus, la convergence des chants chez les rossignols est causée par un changement de chant chez L. luscinia, mais pas chez L. megarhynchos, contrairement au modèle que nous avons observé dans la morphologie du bec.
Des preuves indépendantes de la concurrence entre espèces doivent être démontrées pour justifier de manière convaincante le déplacement des caractéristiques écologiques (critère 4). Les deux espèces de rossignols ont des besoins en habitat très similaires et présentent une territorialité interspécifique en sympatrie. De plus, des expériences de lecture ont démontré que les mâles des deux espèces réagissent agressivement aux chants hétérospécifiques en sympatrie. Cela suggère que la compétition interspécifique pour les ressources est présente chez les deux espèces de rossignols. Le rôle de la compétition interspécifique dans la divergence de la taille du bec chez les rossignols est également corroboré par l’asymétrie observée dans le changement morphologique de nos données. Un déplacement asymétrique des caractères est attendu si une espèce subit des coûts plus élevés lors d’interactions interspécifiques; cette espèce devrait diverger plus que les autres espèces. Dans ce système d’étude, L. megarhynchos est le concurrent le plus faible, comme le suggèrent quatre observations. Premièrement, L. megarhynchos a une taille corporelle plus petite que L. luscinia. Deuxièmement, L. megarhynchos montre un changement partiel de l’habitat dans la sympatrie. Troisièmement, L. megarhynchos répond agressivement au chant hétérospécifique moins souvent que L. luscinia. Quatrièmement, la zone de sympatrie se déplace lentement dans la direction sud-ouest vers la zone de L. megarhynchos, ce qui pourrait être le résultat de la dominance de L. luscinia dans la compétition interspécifique. En accord avec la compétitivité plus faible de L. megarhynchos, cette espèce présente un changement important de la taille du bec entre la sympatrie et l’allopatrie, tandis que la taille du bec de L. luscinia ne diffère pas d’une région à l’autre. Ce résultat est cohérent avec l’idée que la compétition interspécifique entraîne la différenciation de la taille du bec chez les rossignols.
Enfin, le déplacement des caractères devrait résulter d’un véritable changement évolutif, et non d’une colonisation et d’une extinction biaisées d’individus de taille similaire (critère 5). Par exemple, il est possible que des régions sympatriques aient été colonisées préférentiellement par L. megarhynchos à gros bec ou que L. megarhynchos à petits bec ait disparu en sympatrie pour des raisons autres que la sélection par médiation concurrentielle. Nous avons répondu à cette question en comparant les distributions des valeurs de la taille du bec (telles que reflétées dans les résidus de PC3 après élimination des effets de la latitude et de la longitude) dans les populations sympatriques et allopatriques d’une même espèce. Nous avons constaté que la plage non aberrante des valeurs de la taille du bec pour la population sympatrique de L. megarhynchos dépasse la plage non aberrante observée pour la population allopatrique de la même espèce (figure 5). Cela suggère que l’augmentation observée de la taille du bec dans la population sympatrique de L. le mégarhynchos est causé par l’évolution in situ d’un nouveau phénotype et représente donc un véritable changement évolutif plutôt qu’une colonisation et une extinction biaisées d’individus avec certains phénotypes.
Ces observations suggèrent que le déplacement des caractéristiques écologiques est probablement le mécanisme causal sous-jacent aux différences morphologiques entre les populations sympatriques des deux espèces de rossignols. Néanmoins, plusieurs questions doivent encore être abordées pour fournir des preuves plus directes du déplacement des caractéristiques écologiques. Premièrement, la divergence observée dans la morphologie du bec devrait être démontrée sur d’autres populations indépendantes pour exclure la possibilité que le modèle soit causé par le hasard (critère 1). Deuxièmement, il faudrait établir un lien direct entre la taille de la facture et les préférences alimentaires (critère 3). Troisièmement, la relation entre la taille du bec et le niveau de compétition interspécifique dans les populations sympatriques devrait être démontrée (critère 4). Enfin, il reste à démontrer que la divergence des populations sympatriques est d’origine génétique (critère 6), bien que certains changements non génétiques puissent également refléter un déplacement des caractéristiques écologiques comme discuté ci-dessous.
Déplacement des caractères écologiques face au flux de gènes : résultat de la sélection naturelle ou de la plasticité phénotypique ?
Le déplacement des caractéristiques écologiques a souvent été considéré comme un événement post-spéciation qui se produit après l’achèvement de l’isolement reproductif entre les espèces naissantes. Chez les espèces où l’hybridation est courante, le flux de gènes interspécifiques peut entraver la différenciation écologique. Dans cette étude, nous avons constaté qu’au moins 3% des rossignols sympatriques représentent des hybrides. De plus, le flux de gènes entre les espèces a été documenté à plusieurs locus. Cela soulève la question de savoir comment la divergence morphologique dans les populations sympatriques de rossignols est maintenue et pourquoi elle n’est pas effacée par le flux génétique interspécifique.
Une explication possible est simplement que la sélection naturelle a un effet plus fort sur les fréquences des allèles aux loci responsables de la variabilité de la taille du bec que le taux de flux génique interspécifique. Cela peut être envisagé dans le contexte des modèles d’équilibre migration-sélection. Les allèles aux loci contrôlant la taille du bec seront introduits en raison du flux génétique des espèces sœurs et seront supprimés en raison de la sélection. Selon un certain nombre d’hypothèses simplificatrices, la fréquence d’équilibre (q) d’un allèle délétère dominant introduit par migration à la vitesse m et éliminé par sélection de la grandeur s est donnée par q = m/s. Chez les rossignols, la plupart des hybridations peuvent ne pas entraîner de flux génique puisque les femelles F1 sont stériles. Dans notre étude, un seul oiseau était un hybride de génération ultérieure. Si nous prenons cela comme une estimation supérieure très approximative du niveau de flux génique (m = 0,01), alors un coût sélectif de 10% (s = 0,1) serait suffisant pour maintenir les allèles introduits à une fréquence relativement basse (c’est-à-dire 10%). Ce calcul très approximatif est uniquement destiné à illustrer que le degré de flux génétique est suffisamment faible pour qu’une sélection forte puisse encore maintenir des fréquences d’allèles différentes pour des traits d’importance écologique.
En effet, des travaux antérieurs suggéraient que ce type de sélection agit régulièrement contre les allèles introduits par la migration entre ces espèces. Cette étude a montré que l’introgression entre les espèces de rossignols est significativement plus faible sur le chromosome Z que sur les autosomes, suggérant que la sélection agit contre des loci liés à Z mal appariés. Les estimations indirectes du taux de migration global à partir des modèles de variation de séquence d’ADN analysés selon un modèle d’isolement avec migration étaient de l’ordre de 10 à 7, de nombreux ordres de grandeur inférieurs à la proportion d’hybrides de génération ultérieure (10 à 2) observée dans cette étude. Cette grande différence suggère que de nombreux individus hybrides peuvent ne pas contribuer de manière substantielle au flux génétique, peut-être parce qu’ils ont une aptitude physique inférieure. Si c’est le cas, une sélection même faible pourrait être suffisante pour entraîner l’évolution des différences de forme du bec dans la sympatrie.
Pourquoi les allèles qui augmentent la taille du bec chez L. megarhynchos sympatriques ne se propagent-ils pas dans les populations allopatriques? Une explication possible est qu’un bec plus grand est moins optimal que le phénotype pré-déplacement ancestral en allopâtrie. En effet, le déplacement de personnage pourrait représenter une « meilleure situation », sensu, en ce sens qu’il diminue la concurrence interspécifique, mais au prix d’une réduction des autres paramètres de fitness. De tels compromis sur la condition physique peuvent générer une barrière sélective au flux génétique entre les populations sympatriques et allopatriques, car les individus de l’une ou l’autre population seront désavantagés dans la population alternative.
La plasticité phénotypique pourrait fournir une explication alternative au maintien des différences phénotypiques en présence de flux de gènes. La plasticité phénotypique est la capacité d’un organisme à modifier son phénotype en réponse à des stimuli environnementaux. Puisqu’il s’agit d’une réponse non génétique, le flux de gènes interspécifiques ne devrait pas affecter les différences morphologiques causées par la plasticité phénotypique. Des preuves récentes suggèrent que la plasticité phénotypique de la morphologie du bec peut survenir en réponse à de mauvaises conditions pendant le développement. Gil et coll. ont démontré que les oisillons de l’étourneau sans tache (Sturnus unicolor) développent des bec plus gros et une taille corporelle plus petite dans de mauvaises conditions d’alimentation. La taille du bec des oisillons (en particulier la largeur de la bouche) est un déterminant important de la distribution de la nourriture parmi les oisillons. Gil et coll. ainsi a suggéré que la croissance du bec pourrait être favorisée par rapport à la croissance de la taille corporelle globale lorsque les conditions d’alimentation se sont détériorées. Chez les rossignols, L. megarhynchos, qui est le concurrent le plus faible, pourrait être forcé de se rendre dans des territoires de faible qualité avec une disponibilité alimentaire réduite dans des sites où les deux espèces se rencontrent. Le stress nutritionnel pourrait alors entraîner une augmentation de la taille du bec chez les oisillons et, à maturité, chez les oiseaux adultes.
Les différences morphologiques causées par la plasticité phénotypique ne sont traditionnellement pas considérées comme un déplacement de caractère, car elles n’ont pas de base génétique (bien que la tendance à exprimer des phénotypes différents dans des conditions environnementales variables puisse être déterminée génétiquement) et ne peuvent donc pas être héritées (critère 6). Des exceptions intéressantes représentent des cas où le changement phénotypique plastique est transmis à la génération suivante par effet maternel. Des études récentes, cependant, indiquent que si le changement phénotypique plastique est adaptatif (par exemple s’il entraîne un changement dans le choix des aliments, ce qui réduit à son tour la compétition interspécifique), il peut éventuellement être stabilisé par l’évolution des différences génétiques par un processus appelé assimilation génétique. La plasticité phénotypique pourrait ainsi faciliter l’évolution du déplacement des caractères en présence de flux de gènes. D’autres études sur le développement des rossignols élevés avec une nourriture de faible et de haute qualité devraient permettre de mieux comprendre les mécanismes immédiats responsables de la divergence de la taille du bec chez ces espèces.