Per studiare come le interazioni tra due specie strettamente correlate, di usignoli influenzare la loro evoluzione fenotipica, abbiamo analizzato i modelli di variazione morfologica in allopatrico e simpatrica popolazioni di entrambe le specie. La nostra analisi ha rivelato due modelli principali di cambiamento morfologico. In primo luogo, usignoli sono convergenti nella dimensione complessiva del corpo (come si riflette in PC1) in simpatia. In secondo luogo, usignoli divergevano nella dimensione relativa fattura rispetto alle dimensioni del corpo (come si riflette in PC3) in simpatia. Questa divergenza era asimmetrica ed era causata principalmente dall’aumento delle dimensioni delle bill in L. megarhynchos. Un’analisi più approfondita della variazione morfologica lungo i gradienti geografici ha rivelato che la convergenza nella dimensione corporea complessiva è stata causata principalmente dall’aumento delle dimensioni del corpo con l’aumentare della latitudine (Figura 3), un fenomeno noto come regola di Bergmann . Le interazioni interspecifiche non hanno avuto un effetto significativo sulla convergenza delle dimensioni corporee (Tabella 3). D’altra parte, le interazioni interspecifiche hanno contribuito in modo significativo alla divergenza nella dimensione relativa delle bill anche dopo aver controllato gli effetti dei gradienti geografici (Tabella 3). Di seguito, sosteniamo che la divergenza osservata nella dimensione relativa delle fatture è probabilmente causata dalla competizione interspecifica per le risorse alimentari e discutiamo di come questo spostamento del carattere ecologico possa facilitare la speciazione negli usignoli.
Prove per lo spostamento del carattere ecologico negli usignoli
Schluter & McPhail ha riassunto sei criteri per dimostrare il verificarsi dello spostamento del carattere ecologico. (1) Il modello non dovrebbe verificarsi per caso. (2) I siti di simpatia e di allopatria non dovrebbero differire notevolmente in termini di cibo, clima o altre caratteristiche ambientali che influenzano il fenotipo. (3) Le differenze morfologiche dovrebbero riflettere le differenze nell’uso delle risorse. (4) Ci devono essere prove indipendenti per la concorrenza. (5) L’aumento delle differenze dovrebbe derivare da cambiamenti evolutivi effettivi, non dalla colonizzazione parziale e dall’estinzione di individui di dimensioni simili. (6) Le differenze fenotipiche dovrebbero avere una base genetica. Soddisfare tutti questi criteri è di solito abbastanza difficile, e ci sono sorprendentemente pochi studi in cui sono state escluse spiegazioni alternative per la divergenza simpatrica e la competizione interspecifica per le risorse alimentari è stata dimostrata come meccanismo causale . In questo studio, assembliamo prove che soddisfano almeno parzialmente quattro di questi criteri (2-5).
Lo spostamento dei caratteri è tipicamente dimostrato come una maggiore differenza morfologica tra specie nella simpatia rispetto all’allopatria. Tale schema può tuttavia verificarsi anche se i siti di simpatia e di allopatria differiscono per le caratteristiche ambientali che influenzano il fenotipo (criterio 2). Questo è spesso causato da gradienti ambientali tra le gamme di specie. La nostra area di studio si trova all’interno dell’Europa centrale, per la quale i gradienti climatici da sud-ovest a nord-est sono caratteristici . Abbiamo cercato di districare gli effetti dei gradienti ambientali e delle interazioni interspecifiche incorporando variabili geografiche (latitudine e longitudine) in modelli statistici. Questo approccio elimina gli effetti dei gradienti geografici in tutte le direzioni. Abbiamo scoperto che le interazioni interspecifiche contribuiscono in modo significativo alle maggiori differenze nella morfologia delle bill in simpatia anche quando gli effetti dei gradienti ambientali sono stati controllati per. È quindi improbabile che i cambiamenti osservati nella morfologia delle bill siano causati da diverse caratteristiche ambientali o da diverse forniture alimentari nelle regioni simpatriche e allopatriche.
Se le differenze fenotipiche nelle popolazioni simpatriche sono causate dallo spostamento del carattere ecologico, dovrebbero riflettere le differenze nell’uso delle risorse (criterio 3). La morfologia del becco è generalmente strettamente legata all’uso delle risorse negli uccelli e determina il tipo e la dimensione del cibo e le strategie di alimentazione . Questo è molto probabilmente vero anche per gli usignoli. Sebbene entrambe le specie di usignoli abbiano una dieta simile in generale-si nutrono di piccoli invertebrati sul terreno in una fitta vegetazione arbustiva-è possibile che piccole differenze nella dieta si siano evolute tra le specie in simpatia. Queste differenze potrebbero essere causate da una separazione delle loro nicchie di alimentazione in siti in cui entrambe le specie coesistono o da diverse scorte di cibo in diversi microhabitat . I territori di L. luscinia tendono a verificarsi in siti più umidi nella regione di sympatry, mentre L. megarhynchos è più frequente nei luoghi più asciutti, probabilmente a causa dello spostamento dalla concorrenza interferenza . Inoltre, Stadie ha osservato strategie di alimentazione leggermente diverse delle due specie in simpatia. Mentre L. megarhynchos si nutriva quasi esclusivamente a terra, L. luscinia era in grado di catturare insetti volanti ed è stata osservata più frequentemente la spigolatura del fogliame . Queste osservazioni suggeriscono che sia la separazione di nicchia all’interno dello stesso habitat che la segregazione dell’habitat si verificano nelle popolazioni simpatriche di usignoli e potrebbero contribuire alla divergenza delle dimensioni delle fatture nella simpatia.
La morfologia di Bill nei passeriformi potrebbe anche essere influenzata dalle caratteristiche del brano, come la frequenza, il contenuto armonico e il pattern temporale . Quindi, una spiegazione alternativa per la differenziazione delle dimensioni delle banconote negli usignoli sarebbe un cambiamento di canzone nella simpatia. Tale cambiamento potrebbe essere guidato ad esempio dalla selezione contro l’ibridazione disadattiva, un fenomeno noto come spostamento o rinforzo del carattere riproduttivo. Questo è stato documentato in uccelli Tinker africani . Tuttavia, una tale spiegazione è improbabile in questo sistema di studio poiché la convergenza delle canzoni piuttosto che la divergenza si verifica nelle popolazioni simpatriche di usignoli . Inoltre, la convergenza delle canzoni negli usignoli è causata dal cambiamento delle canzoni in L. luscinia, ma non in L. megarhynchos, in contrasto con il modello che abbiamo osservato nella morfologia di bill.
Devono essere dimostrate prove indipendenti della concorrenza tra le specie per giustificare in modo convincente lo spostamento dei caratteri ecologici (criterio 4). Entrambe le specie di usignoli hanno requisiti di habitat molto simili e mostrano territorialità interspecifica in simpatia . Inoltre, esperimenti di riproduzione hanno dimostrato che i maschi di entrambe le specie rispondono in modo aggressivo alle canzoni eterospecifiche in simpatia . Ciò suggerisce che la competizione interspecifica per le risorse è presente nelle due specie di usignolo. Il ruolo della competizione interspecifica nella divergenza delle dimensioni delle bill negli usignoli è supportato anche dall’asimmetria osservata nel cambiamento morfologico nei nostri dati. Lo spostamento asimmetrico dei caratteri è previsto se una specie subisce costi più elevati durante le interazioni interspecifiche; questa specie dovrebbe divergere più delle altre specie . In questo sistema di studio, L. megarhynchos è il concorrente più debole come suggerito da quattro osservazioni. In primo luogo, L. megarhynchos ha una dimensione corporea più piccola rispetto a L. luscinia . In secondo luogo, L. megarhynchos mostra uno spostamento parziale dell’habitat nella simpatia . In terzo luogo, L. megarhynchos risponde in modo aggressivo alla canzone eterospecifica meno spesso di L. luscinia . In quarto luogo, la zona di simpatia si sta lentamente muovendo nella direzione sud-ovest verso l’area di L. megarhynchos, che potrebbe essere il risultato del dominio di L. luscinia nella competizione interspecifica . In accordo con la minore competitività di L. megarhynchos, questa specie mostra un significativo spostamento delle dimensioni del becco tra simpatia e allopatria, mentre le dimensioni del becco di L. luscinia non differiscono tra le regioni. Questo risultato è coerente con l’idea che la concorrenza interspecifica guida la differenziazione delle dimensioni delle fatture negli usignoli.
Infine, lo spostamento dei caratteri dovrebbe derivare da un vero cambiamento evolutivo, non dalla colonizzazione parziale e dall’estinzione di individui di dimensioni simili (criterio 5). Ad esempio, è possibile che le regioni simpatriche siano state colonizzate preferenzialmente da L. megarhynchos con banconote di grosso taglio o che L. megarhynchos con banconote di piccolo taglio si sia estinto in simpatia a causa di motivi diversi dalla selezione mediata in modo competitivo. Abbiamo affrontato questa domanda confrontando le distribuzioni dei valori di dimensione delle bill (come riflesso nei residui PC3 dopo aver rimosso gli effetti di latitudine e longitudine) nelle popolazioni simpatriche e allopatriche all’interno della stessa specie. Abbiamo scoperto che l’intervallo non anomalo dei valori delle dimensioni delle fatture per la popolazione simpatrica di L. megarhynchos supera l’intervallo non anomalo osservato per la popolazione allopatrica della stessa specie (Figura 5). Ciò suggerisce che l’aumento osservato nella dimensione delle fatture nella popolazione simpatrica di L. megarhynchos è causato dall’evoluzione in situ di un nuovo fenotipo e quindi rappresenta un vero e proprio cambiamento evolutivo piuttosto che la colonizzazione parziale e l’estinzione di individui con determinati fenotipi.
Queste osservazioni suggeriscono che lo spostamento del carattere ecologico è probabilmente il meccanismo causale alla base delle differenze morfologiche tra le popolazioni simpatriche delle due specie di usignolo. Tuttavia, diverse questioni devono ancora essere affrontate per fornire prove più dirette dello spostamento del carattere ecologico. In primo luogo, la divergenza osservata nella morfologia delle bill dovrebbe essere dimostrata su ulteriori popolazioni indipendenti per escludere la possibilità che il modello sia causato dal caso (criterio 1). In secondo luogo, dovrebbe essere stabilito un legame diretto tra le dimensioni delle fatture e le preferenze alimentari (criterio 3). In terzo luogo, dovrebbe essere dimostrata la relazione tra la dimensione delle bill e il livello di competizione interspecifica nelle popolazioni simpatriche (criterio 4). Infine, resta da dimostrare che la divergenza delle popolazioni simpatriche è basata geneticamente (criterio 6), anche se alcuni cambiamenti non genetici possono anche riflettere lo spostamento del carattere ecologico come discusso di seguito.
Spostamento del carattere ecologico di fronte al flusso genico: risultato della selezione naturale o della plasticità fenotipica?
Lo spostamento del carattere ecologico è stato spesso considerato come un evento post-speciazione che si verifica dopo il completamento dell’isolamento riproduttivo tra specie incipienti . Nelle specie in cui l’ibridazione è comune, il flusso genico interspecifico può ostacolare la differenziazione ecologica. In questo studio, abbiamo scoperto che almeno il 3% degli usignoli simpatrici rappresentano ibridi. Inoltre, il flusso genico tra le specie è stato documentato in loci multipli . Ciò solleva la questione di come viene mantenuta la divergenza morfologica nelle popolazioni simpatriche di usignoli e perché non viene cancellata dal flusso genico interspecifico.
Una possibile spiegazione è semplicemente che la selezione naturale ha un effetto più forte sulle frequenze alleliche nei loci che sono responsabili della variabilità delle dimensioni delle bill rispetto alla velocità del flusso genico interspecifico. Questo può essere pensato nel contesto di modelli di equilibrio migrazione-selezione. Gli alleli a loci che controllano la dimensione delle fatture saranno introdotti a causa del flusso genico dalla specie sorella e saranno rimossi a causa della selezione. Sotto una serie di ipotesi semplificanti, la frequenza di equilibrio (q) per un allele deleterio dominante introdotto dalla migrazione al tasso m e rimosso dalla selezione della grandezza s è dato da q = m/s . Negli usignoli, la maggior parte dell’ibridazione non può portare al flusso genico poiché le femmine F1 sono sterili . Nel nostro studio, solo un uccello era un ibrido di generazione successiva. Se prendiamo questo come una stima superiore molto approssimativa del livello di flusso genico (m = 0.01), allora un costo selettivo del 10% (s = 0.1) sarebbe sufficiente per mantenere gli alleli introdotti a una frequenza relativa bassa (cioè, 10%). Questo calcolo molto approssimativo ha solo lo scopo di illustrare che il grado di flusso genico è sufficientemente basso che una forte selezione potrebbe ancora mantenere frequenze alleliche diverse per tratti di importanza ecologica.
In effetti, lavori precedenti suggerivano che questo tipo di selezione agisse regolarmente contro gli alleli introdotti dalla migrazione tra queste specie . Questo studio ha dimostrato che l’introgressione tra le specie usignolo è significativamente inferiore sul cromosoma Z rispetto agli autosomi, suggerendo che la selezione agisce contro loci collegati a Z con corrispondenza errata . Le stime indirette del tasso di migrazione complessivo da modelli di variazione della sequenza di DNA analizzati sotto un modello di isolamento con migrazione erano dell’ordine di 10-7 , molti ordini di grandezza inferiori alla proporzione di ibridi di generazione successiva (10-2) osservati in questo studio. Questa grande differenza suggerisce che molti individui ibridi potrebbero non contribuire sostanzialmente al flusso genico, forse perché hanno una forma fisica inferiore. Se è così, allora anche una selezione debole potrebbe essere sufficiente a guidare l’evoluzione delle differenze di forma delle fatture in simpatia.
Perché gli alleli che aumentano le dimensioni delle fatture in sympatric L. megarhynchos non si diffondono nelle popolazioni allopatriche? Una possibile spiegazione è che un disegno di legge più grande è meno ottimale del fenotipo di pre-spostamento ancestrale in allopatria. In effetti, lo spostamento del personaggio potrebbe rappresentare una” situazione migliore”, sensu , in quanto riduce la competizione interspecifica, ma a un costo di riduzione di altri parametri di fitness . Tali compromessi di fitness possono generare una barriera selettiva al flusso genico tra popolazioni simpatriche e allopatriche perché gli individui di entrambe le popolazioni saranno svantaggiati nella popolazione alternativa .
La plasticità fenotipica potrebbe fornire una spiegazione alternativa per il mantenimento delle differenze fenotipiche in presenza di flusso genico. La plasticità fenotipica è la capacità di un organismo di cambiare il suo fenotipo in risposta agli stimoli ambientali . Poiché questa è una risposta non genetica, il flusso genico interspecifico non dovrebbe influenzare le differenze morfologiche causate dalla plasticità fenotipica. Prove recenti suggeriscono che la plasticità fenotipica nella morfologia delle bill può verificarsi in risposta a condizioni precarie durante lo sviluppo. Gil et al. hanno dimostrato che i nidiacei dello storno immacolato (Sturnus unicolor) sviluppano becco più grande e dimensioni corporee più piccole in condizioni di scarsa alimentazione. Bill dimensione dei nidiacei (in particolare la larghezza gape) è un importante determinante della distribuzione del cibo tra i nidiacei . Gil et al. così suggerito che la crescita del disegno di legge potrebbe essere favorita rispetto alla crescita della dimensione corporea complessiva quando le condizioni di alimentazione peggiorarono. Negli usignoli, L. megarhynchos, che è il concorrente più debole, potrebbe essere costretto a territori di bassa qualità con ridotta disponibilità di cibo in siti in cui entrambe le specie coesistono. Lo stress nutrizionale potrebbe quindi causare un aumento delle dimensioni del becco nei nidiacei e, a maturità, negli uccelli adulti.
Le differenze morfologiche causate dalla plasticità fenotipica non sono tradizionalmente considerate spostamento di carattere, poiché non hanno una base genetica (sebbene la tendenza ad esprimere fenotipi diversi in condizioni ambientali variabili possa essere determinata geneticamente) e quindi non possono essere ereditate (criterio 6). Eccezioni interessanti rappresentano casi in cui il cambiamento fenotipico plastico viene trasmesso alla generazione successiva attraverso l’effetto materno . Studi recenti, tuttavia, indicano che se il cambiamento fenotipico plastico è adattivo (ad esempio se porta a cambiamenti nella scelta del cibo, che a sua volta riduce la competizione interspecifica), alla fine può essere stabilizzato dall’evoluzione delle differenze genetiche attraverso un processo noto come assimilazione genetica . La plasticità fenotipica potrebbe quindi facilitare l’evoluzione dello spostamento dei caratteri in presenza di flusso genico . Ulteriori studi sullo sviluppo di usignoli allevati su alimenti di bassa e alta qualità dovrebbero fornire maggiori informazioni sui meccanismi prossimi responsabili della divergenza delle dimensioni delle bill in queste specie.