om te bestuderen hoe interacties tussen twee nauw verwante soorten nightingales hun fenotypische evolutie beïnvloeden, analyseerden we patronen van morfologische variatie in allopatric en sympatric populaties van beide soorten. Onze analyse bracht twee belangrijke patronen van morfologische verandering aan het licht. Ten eerste, nachtegalen zijn geconvergeerd in de totale lichaamsgrootte (zoals weergegeven in PC1) in sympatry. Ten tweede, nachtegalen divergeerden in relatieve snavelgrootte in vergelijking met lichaamsgrootte (zoals weerspiegeld in PC3) in sympatry. Deze divergentie was asymmetrisch en werd voornamelijk veroorzaakt door de grotere snavelgrootte bij L. megarhynchos. Nadere analyse van morfologische variatie langs geografische gradiënten toonde aan dat de convergentie in totale lichaamsgrootte voornamelijk werd veroorzaakt door toenemende lichaamsgrootte met toenemende breedtegraad (Figuur 3), een fenomeen dat bekend staat als de regel van Bergmann . Interspecifieke interacties hadden geen significant effect op de convergentie in lichaamsgrootte (Tabel 3). Aan de andere kant hebben interspecifieke interacties in belangrijke mate bijgedragen tot de divergentie in relatieve snavelgrootte, zelfs na controle op de effecten van geografische gradiënten (Tabel 3). Hieronder stellen we dat de waargenomen divergentie in relatieve snavelgrootte hoogstwaarschijnlijk wordt veroorzaakt door interspecifieke concurrentie om voedselbronnen en bespreken we hoe deze ecologische verplaatsing speciatie in nachtegalen zou kunnen vergemakkelijken.
Evidence for ecological character displacement in nightingales
Schluter & McPhail vatte zes criteria samen om het voorkomen van Ecological character displacement aan te tonen. (1) het patroon mag niet bij toeval voorkomen. (2) sites van sympatry en allopatry moeten niet sterk verschillen in voedsel, klimaat, of andere omgevingskenmerken die het fenotype beïnvloeden. (3) morfologische verschillen moeten verschillen in hulpbronnengebruik weerspiegelen. (4) Er moeten onafhankelijke bewijzen voor concurrentie zijn. (5) grotere verschillen zouden het gevolg moeten zijn van werkelijke evolutionaire verschuivingen, niet van de bevooroordeelde kolonisatie en uitroeiing van individuen van vergelijkbare grootte. (6) fenotypische verschillen moeten een genetische basis hebben. Voldoen aan al deze criteria is meestal vrij moeilijk, en er zijn verrassend weinig studies waar alternatieve verklaringen voor sympatrische divergentie zijn uitgesloten en interspecifieke concurrentie voor voedselbronnen is bewezen als een causaal mechanisme . In deze studie verzamelen we bewijs dat ten minste gedeeltelijk voldoet aan vier van deze criteria (2-5).
karakterverplaatsing wordt typisch aangetoond als een groter morfologisch verschil tussen soorten in sympatrie dan in allopatrie. Een dergelijk patroon kan zich echter ook voordoen als sympatrie en allopatrie verschillende omgevingskenmerken hebben die het fenotype beïnvloeden (criterium 2). Dit wordt vaak veroorzaakt door milieugradiënten over verschillende soorten. Ons studiegebied ligt in Midden-Europa, waarvoor de klimatologische gradiënten van zuidwest naar Noordoost kenmerkend zijn . We probeerden de effecten van omgevingsgradiënten en interspecifieke interacties te ontwarren door geografische variabelen (lengte-en breedtegraad) in statistische modellen op te nemen. Deze aanpak verwijdert de effecten van geografische gradiënten in alle richtingen. We vonden dat de interspecifieke interacties significant bijdragen aan de verhoogde verschillen in snavelmorfologie in sympatrie, zelfs wanneer de effecten van omgevingsgradiënten werden gecontroleerd. Het is dus onwaarschijnlijk dat de waargenomen veranderingen in snavelmorfologie door verschillende milieukenmerken of door verschillende voedselleveringen in sympatrische en allopatrische gebieden worden veroorzaakt.
indien fenotypische verschillen in sympatrische populaties worden veroorzaakt door verplaatsing van ecologische karakteristieken, moeten deze verschillen in hulpbronnengebruik weerspiegelen (criterium 3). De morfologie van de snavel is over het algemeen nauw verbonden met het gebruik van hulpbronnen bij vogels en bepaalt het type en de grootte van het voedsel en de voedselstrategieën . Dit geldt waarschijnlijk ook voor nachtegalen. Hoewel beide soorten nachtegalen in het algemeen een vergelijkbaar dieet hebben – ze voeden zich met kleine ongewervelde dieren op de grond in dichte struikenvegetatie – is het mogelijk dat er kleine verschillen in dieet zijn ontstaan tussen de soorten in sympatry. Deze verschillen kunnen worden veroorzaakt door een scheiding van hun voedingsnissen in locaties waar beide soorten samen voorkomen of door verschillende voedselvoorraden in verschillende microhabitats . Gebieden van L. luscinia komen meestal voor in nattere plaatsen in de regio sympatry, terwijl L. megarhynchos komt vaker voor op drogere plaatsen, waarschijnlijk als gevolg van verplaatsing door interferentie concurrentie . Daarnaast observeerde Stadie iets verschillende voedselstrategieën van de twee soorten in sympatry. Terwijl L. megarhynchos zich bijna uitsluitend op de grond voedde, kon L. luscinia vliegende insecten vangen en werd vaker gebladerte waargenomen . Deze waarnemingen suggereren dat zowel nichescheiding binnen dezelfde habitat als habitatsegregatie voorkomen in sympatrische populaties van nachtegalen en kunnen bijdragen aan divergentie in de snavelgrootte in sympatrie.
de morfologie van de snavel bij zangvogels kan ook worden beïnvloed door zangkenmerken, zoals frequentie, harmonische inhoud en temporele patronen . Een alternatieve verklaring voor bill size differentiatie in nachtegalen zou dus een verandering van lied in sympatrie zijn. Dergelijke verandering kan bijvoorbeeld worden gedreven door selectie tegen maladaptieve kruising, een fenomeen dat bekend staat als reproductieve karakterverplaatsing of versterking. Dit is gedocumenteerd in Afrikaanse Tinker birds . Echter, een dergelijke verklaring is onwaarschijnlijk in dit studiesysteem, omdat song convergentie eerder dan divergentie optreedt in sympatrische populaties van nachtegalen . Bovendien wordt zangconvergentie in nightingales veroorzaakt door zang verandering in L. luscinia, maar niet in L. megarhynchos, in tegenstelling tot het patroon dat we waargenomen in bill morfology.
onafhankelijk bewijs voor concurrentie tussen soorten moet worden aangetoond om een overtuigend argument te vormen voor verplaatsing van ecologische kenmerken (criterium 4). Beide soorten nachtegalen hebben zeer vergelijkbare habitatvereisten en vertonen interspecifieke territorialiteit in sympatrie . Bovendien hebben playback experimenten aangetoond dat mannetjes van beide soorten agressief reageren op heterospecifieke liederen in sympatrie . Dit wijst erop dat er bij de twee nachtegaalsoorten sprake is van interspecifieke concurrentie om hulpbronnen. De rol van interspecifieke concurrentie in de divergentie van de snavelgrootte bij nachtegalen wordt ook ondersteund door de waargenomen asymmetrie in morfologische veranderingen in onze gegevens. Asymmetrische karakterverplaatsing wordt verwacht als een soort hogere kosten ondervindt tijdens interspecifieke interacties; deze soort zou meer moeten verschillen dan de andere soorten . In dit studiesysteem is L. megarhynchos de zwakkere concurrent, zoals wordt gesuggereerd door vier waarnemingen. Ten eerste heeft L. megarhynchos een kleinere lichaamsgrootte dan L. luscinia . Ten tweede toont L. megarhynchos een gedeeltelijke habitatverschuiving in sympatrie . Ten derde reageert L. megarhynchos minder vaak agressief op het heterospecifieke lied dan L. luscinia . Ten vierde beweegt de zone van sympatry zich langzaam in de zuidwestelijke richting naar het gebied van L. megarhynchos, wat het resultaat zou kunnen zijn van dominantie van L. luscinia in interspecifieke concurrentie . In overeenstemming met het lagere concurrentievermogen van L. megarhynchos, vertoont deze soort een significante verschuiving in snavelgrootte tussen sympatrie en allopatry, terwijl de snavelgrootte van L. luscinia niet verschilt tussen de regio ‘ s. Dit resultaat is in overeenstemming met het idee dat interspecifieke concurrentie de bill size differentiatie in nachtegalen drijft.
ten slotte moet karakterverplaatsing het resultaat zijn van een ware evolutionaire verschuiving, niet van bevooroordeelde kolonisatie en uitsterving van individuen van dezelfde grootte (criterium 5). Het is bijvoorbeeld mogelijk dat sympatrische regio ‘ s bij voorkeur werden gekoloniseerd door L. megarhynchos met grote snavels of dat L. megarhynchos met kleine snavels in sympatry uitstierven vanwege andere redenen dan competitief gemedieerde selectie. We hebben deze vraag beantwoord door de verdelingen van snavelgroottewaarden (zoals weerspiegeld in PC3-reststoffen na het verwijderen van de effecten van breedtegraad en lengtegraad) in sympatrische en allopatrische populaties binnen dezelfde soort te vergelijken. We vonden dat het niet-uitschieters bereik van bill size waarden voor sympatrische populatie van L. megarhynchos verder reikt dan het niet-uitschieters bereik waargenomen voor allopatrische populatie van dezelfde soort (figuur 5). Dit suggereert dat de waargenomen toename van de billgrootte in sympatrische populatie van L. megarhynchos wordt veroorzaakt door in situ evolutie van een nieuw fenotype en vertegenwoordigt dus een echte evolutionaire verschuiving in plaats van bevooroordeelde kolonisatie en uitsterven van individuen met bepaalde fenotypen.
deze waarnemingen suggereren dat ecologische karakterverplaatsing waarschijnlijk het causale mechanisme is dat ten grondslag ligt aan morfologische verschillen tussen sympatrische populaties van de twee nachtegaalsoorten. Toch moeten er nog een aantal kwesties worden aangepakt om meer direct bewijs te leveren voor de verplaatsing van ecologische karakteristieken. Ten eerste moet de waargenomen divergentie in de snavelmorfologie worden aangetoond bij extra onafhankelijke populaties om de mogelijkheid uit te sluiten dat het patroon door toeval wordt veroorzaakt (criterium 1). In de tweede plaats moet een rechtstreeks verband worden gelegd tussen de grootte van de bill en de voedselvoorkeuren (criterium 3). Ten derde moet de relatie tussen de grootte van de snavel en het niveau van interspecifieke competitie bij sympatrische populaties worden aangetoond (criterium 4). Ten slotte moet nog worden aangetoond dat de divergentie van sympatrische populaties genetisch is gebaseerd (criterium 6), hoewel sommige niet-genetische veranderingen ook ecologische karakterverplaatsing kunnen weerspiegelen, zoals hieronder wordt besproken.Ecological character displacement in the face of Gen flow: result of natural selection or fenotypic plasticity?
verplaatsing van het ecologische karakter wordt vaak beschouwd als een post-speciatiegebeurtenis die optreedt na de voltooiing van reproductieve isolatie tussen beginnende soorten . In species waar de kruising gemeenschappelijk is, kan de interspecifieke genstroom ecologische differentiatie verhinderen. In deze studie vonden we dat minstens 3% van de sympatrische nachtegalen hybriden vertegenwoordigen. Bovendien is de genstroom tussen de soorten op meerdere plaatsen gedocumenteerd . Dit roept de vraag op hoe morfologische divergentie in sympatrische populaties van nachtegalen wordt gehandhaafd en waarom het niet wordt gewist door interspecifieke genstroom.
een mogelijke verklaring is simpelweg dat natuurlijke selectie een sterker effect heeft op de allelfrequenties op loci die verantwoordelijk zijn voor de variabiliteit van de snavelgrootte dan de snelheid van de interspecifieke genstroom. Dit kan worden gedacht in de context van modellen van migratie-selectie evenwicht. Allelen op loci controlling bill size zullen worden geïntroduceerd als gevolg van Gen flow van de zustersoort, en zullen worden verwijderd als gevolg van selectie. Onder een aantal vereenvoudigende veronderstellingen wordt de evenwichtsfrequentie (q) voor een dominant schadelijk allel dat door migratie met snelheid m wordt geïntroduceerd en door selectie van grootte s wordt verwijderd, gegeven door q = m/s . Bij nachtegalen kan de meeste hybridisatie niet leiden tot genstroom omdat F1-vrouwtjes steriel zijn . In onze studie was slechts één vogel een latere generatie hybride. Als we dit als een zeer ruwe bovenste schatting van het niveau van Gen flow (m = 0,01) nemen, dan zou een 10% selectieve kosten (s = 0,1) voldoende zijn om geïntroduceerde allelen op een relatief lage frequentie (d.w.z. 10%) te houden. Deze zeer ruwe berekening is alleen bedoeld om te illustreren dat de mate van genstroom voldoende laag is dat sterke selectie nog steeds verschillende allelfrequenties voor kenmerken van ecologisch belang zou kunnen behouden.
in feite suggereerde eerder werk dat dit soort selectie regelmatig werkt tegen allelen die door migratie tussen deze soorten worden geïntroduceerd . Die studie toonde aan dat de introgressie tussen de nachtegaalspecies beduidend lager op het Z-chromosoom dan op de autosomen is, die voorstelt dat de selectie tegen mis-gematchte z-verbonden loci handelt . Indirecte schattingen van de totale migratie van patronen van DNA sequentie variatie geanalyseerd in een isolatie-met-migratie model waren in de Orde van 10-7 , vele ordes van grootte lager dan het aandeel van latere generatie hybriden (10-2) waargenomen in deze studie. Dit grote verschil stelt voor dat veel hybride individuen niet wezenlijk aan genstroom kunnen bijdragen, misschien omdat zij lagere geschiktheid hebben. Als dat zo is, dan zou zelfs een zwakke selectie voldoende kunnen zijn om de evolutie van snavelvormverschillen in sympatrie te stimuleren.
waarom verspreiden allelen die de billgrootte verhogen bij sympatrische L. megarhynchos zich niet naar allopatrische populaties? Een mogelijke verklaring is dat een grotere snavel minder optimaal is dan het voorouderlijke voorverplaatsingsfenotype in de allopatrie. Inderdaad, karakterverplaatsing zou een “best-of-a-bad-situatie”, sensu , in die zin dat het vermindert interspecifieke concurrentie, maar tegen een kosten van vermindering van andere fitness parameters . Dergelijke fitness trade-offs kunnen een selectieve barriã Re aan genstroom tussen sympatrische en allopatrische populaties produceren omdat de individuen van één van beide populaties in de alternatieve populatie zullen worden benadeeld .
fenotypische plasticiteit kan een alternatieve verklaring bieden voor het behoud van fenotypische verschillen in de aanwezigheid van genstroom. Fenotypische plasticiteit is de capaciteit van een organisme om zijn fenotype in reactie op milieuprikkels te veranderen . Aangezien dit een niet-genetische respons is, mag de interspecifieke genstroom geen invloed hebben op morfologische verschillen veroorzaakt door fenotypische plasticiteit. Recent bewijs suggereert dat fenotypische plasticiteit in snavelmorfologie kan optreden als reactie op slechte omstandigheden tijdens de ontwikkeling. Gil et al. hebben aangetoond dat nestjongen van de vlekkeloze Spreeuw (Sturnus unicolor) Grotere snavels en kleinere lichaamsgrootte ontwikkelen in slechte voedselomstandigheden. Snavelgrootte van nestjongen (met name de Gap breedte) is een belangrijke determinant van voedselverdeling onder nestjongen . Gil et al. aldus stelde voor dat de groei van de rekening boven de groei van de totale lichaamsgrootte zou kunnen worden begunstigd wanneer het voeden voorwaarden verergerd. In nightingales zou L. megarhynchos, de zwakkere concurrent, gedwongen kunnen worden naar gebieden van lage kwaliteit met een verminderde voedselbeschikbaarheid op locaties waar beide soorten samen voorkomen. Voedingsstress kan dan leiden tot een grotere snavelgrootte bij nestjongen en, op rijpheid, bij volwassen vogels.Morfologische verschillen veroorzaakt door fenotypische plasticiteit worden traditioneel niet beschouwd als karakterverplaatsing, omdat ze geen genetische basis hebben (hoewel de neiging om verschillende fenotypen onder verschillende omgevingsomstandigheden tot expressie te brengen genetisch kan worden bepaald) en dus niet kunnen worden overgeërfd (criterium 6). Interessante uitzonderingen zijn gevallen waarin plastic fenotypische verandering wordt overgedragen aan de volgende generatie door moedereffect . Recente studies tonen echter aan dat als plastic fenotypische verandering adaptief is (bijvoorbeeld als het leidt tot verandering in voedselkeuze, wat op zijn beurt de interspecifieke concurrentie vermindert), het uiteindelijk kan worden gestabiliseerd door de evolutie van genetische verschillen door middel van een proces dat bekend staat als genetische Assimilatie . De fenotypische plasticiteit kon zo de evolutie van karakterverplaatsing in aanwezigheid van genstroom vergemakkelijken . Verdere ontwikkelingsstudies van nachtegalen die gekweekt worden op voedsel van lage en hoge kwaliteit zouden meer inzicht moeten geven in de nabij gelegen mechanismen die verantwoordelijk zijn voor de divergentie in snavelgrootte bij deze soorten.