La Capilla de la Academia Naval de los Estados Unidos es la pieza central del plan de campus de Bellas Artes de Ernest Flagg y un hito visual importante en todo el centro de Annapolis. Originalmente una cruz griega en planta, la capilla monumental alcanza una altura de 210 pies en la parte superior de la linterna de la cúpula circular. Flagg tenía la intención de utilizar granito de carga, como en las primeras fases de la construcción de la Academia Naval de los Estados Unidos, pero en 1904 el aumento de los costos de construcción hizo que la cantidad asignada para la capilla fuera inadecuada. En lugar de disminuir el tamaño y el impacto de su capilla, Flagg diseñó un marco de hormigón menos costoso y sustituyó el granito exterior por ladrillo gris y terracota. Su cúpula de doble carcasa de marco ligero se consideró un uso audaz e innovador del sistema de hormigón patentado de Hennebique. Se utilizó una construcción de concreto similar para bóvedas ignífugas en otros edificios de la Academia Naval, pero su uso en la capilla fue ampliamente considerado el uso más sofisticado de este material en los Estados Unidos en ese momento.
La biógrafa de Flagg, Marges Bacon, identifica la capilla militar de Dôme des Invalides (1679-1691, J. Hardouin Mansart) en París como la inspiración del arquitecto. Construido por primera vez como capilla real para Luis XIV, el Dôme des Invalides fue renovado para incluir una cripta para Napoleón I en la década de 1840. Flagg tenía ambiciones similares para la capilla, proponiendo incluir una cripta para los restos aún no localizados de John Paul Jones, héroe naval de la Guerra de Independencia. Después de que los restos de Jones se localizaran en París, se hizo una apropiación en 1911 para agregar la cripta. En ese momento, Flagg estaba demandando al gobierno de los Estados Unidos por honorarios de arquitectura no pagados y, como era de esperar, no fue elegido para diseñar la cripta y el sarcófago de Jones. Su colega arquitecto de Nueva York, Whitney Warren, recibió ese encargo y diseñó una elaborada tumba de mármol en blanco y negro Grande Antique des Pyrenees y la sala octogonal circundante, que se dedicó en 1913.
En 1928, debido a preocupaciones de seguridad sobre la caída de terracota, el adorno de Flagg se retiró y la cúpula se volvió a calentar con cobre. En 1938, la creciente inscripción requirió una adición a la capilla. El venerable arquitecto Paul Philippe Cret fue contratado para extender la nave, transformando el plano de la capilla en una cruz latina. La adición de Cret reutilizó el revestimiento de granito y las puertas de bronce (1906-1909, Evelyn Beatrice Longman) de la construcción original. Cuando se completó en 1940, la Capilla ampliada podía acomodar a 2.000 guardiamarinas adicionales.